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La chiesa fu costruita sulle rovine del Tempio di Giunone Moneta, che sorgeva sull'Arx, una delle due alture del Colle Capitolino.
L'identificazione del sito non è però certa; secondo altri studi la chiesa sorgerebbe infatti dove si trovava l'antichissimo Auguraculum, luogo dal quale gli Auguri prendevano gli auspici osservando il volo degli uccelli.
La prima costruzione risale al VI secolo, quando vi si svolgevano funzioni secondo il rito greco. Come in molti altri casi, attorno alla prima chiesa si addensarono costruzioni che nella parte superiore si svilupparono in un monastero, mentre sulle pendici del colle nasceva un mercato e poi un piccolo quartiere. Resti di queste costruzioni (la chiesetta di San Biagio del Mercato e la sottostante "Insula Romana") tornarono alla luce negli anni '30.
In un documento del XII secolo che conferisce all'abate (benedettino) di Santa maria in Capitolio la proprietà sull'intero montem Capitolii vengono descritti i tre accessi al colle all'epoca (li si può facilmente immaginare consistenti in poco più che viottoli scoscesi):
* la strada che conduceva al Clivo degli Argentari (l'attuale scalinata che sale dal Carcere Mamertino), orientata verso la Suburra;
* la "via pubblica che porta sotto al Campidoglio" (corrispondente all'incirca all'attuale Cordonata);
* la via che porta a San Teodoro, verso il Foro, ancora esistente.
Il colle Capitolino era riemerso alla vita pubblica nel 1143, quando il popolo romano ribellatosi al papa Innocenzo II aveva designato come proprio capo Giorgio dei Pierleoni, designandolo Patricius, e aveva scelto quell'antico luogo come sede di raduno (si colloca attorno al 1195 la costruzione del primo Palazzo Senatorio).
Nei decenni della contesa tra Guelfi e Ghibellini la piazza, benché approssimativa e scoscesa, divenne il luogo fisico dell'esperienza comunale della città, e con essa la sua chiesa. Fu in questo clima che Innocenzo IV concesse nel 1250 la proprietà del sito (chiesa e monastero) ai Francescani, ordine dei tempi nuovi.
Questi ristrutturarono la chiesa, conferendole l'attuale aspetto romano-gotico, ed essa, oltre ad essere luogo di culto, divenne centro della vita politica di Roma, tanto che vi si tennero assemblee popolari del libero comune. La sintonizzazione della chiesa rinnovata con i nuovi tempi dell'Urbe si manifestò concretamente anche nella modifica del suo orientamento (prima verso il palazzo Senatorio e il Foro, ora verso San Pietro e il Campo Marzio), e nella costruzione della nuova imponente scalinata, commissionata proprio dal libero comune nel 1348, come voto alla Vergine affinché ponesse fine alla peste che imperversava in tutta Europa, e realizzata con marmi di spoglio che giacevano abbondanti lì attorno; la scala fu poi inaugurata da Cola di Rienzo.
Assai più di San Pietro e San Giovanni, dedicate soprattutto a magnificare il fasto e la potenza dei papi, l'Aracoeli è stata da allora la chiesa del popolo romano e delle sue istituzioni civiche.
Qui nel 1341 fu laureato poeta Francesco Petrarca; qui si svolse, nel 1571, il trionfo di Marcantonio Colonna per festeggiare la vittoria nella Battaglia di Lepanto (e per l'occasione fu costruito il soffitto che ancor oggi possiamo ammirare); qui si svolge ancora, ogni fine d'anno, il Te Deum di ringraziamento del popolo romano.
Durante l'occupazione di Roma da parte dei Francesi, nel 1797, questi si impossessarono dell'intero colle, mettendo in fuga i frati e riducendo a stalla la chiesa: andarono distrutte in quell'occasione gran parte delle decorazioni cosmatesche che la impreziosivano. Non migliorò la situazione l'insediamento al Campidoglio della breve Repubblica romana del 1798.
Con l'Unità d'Italia la proprietà del convento passò allo Stato, e vi fu insediata la caserma dei Vigili urbani. Durante i lavori di costruzione del Vittoriano, deliberato nel 1882 e inaugurato nel 1911, furono distrutti in alcuni anni, a varie riprese, tutti gli edifici che insistevano tra il versante sud del colle capitolino e l'imbocco di via del Corso, tra cui gli edifici conventuali collegati alla chiesa e tutte le persistenze romane e medioevali del sito.
L'interno, costruito su tre navate a tutto sesto, è ricco di tesori d'arte; tra gli altri, oltre al soffitto ligneo a cassettoni e al bel pavimento cosmatesco conservato in gran parte (salvo gli inserti di lastre tombali) e molto ben tenuto, sono presenti nella Cappella Bufalini affreschi del Pinturicchio che illustrano storie di San Bernardino, affreschi tardomanieristi absidali del cinquecento, una tavola con una "Trasfigurazione" di Girolamo Siciolante da Sermoneta, la pietra tombale di Giovanni Ceivelli opera del Donatello, due pergami attribuiti a Lorenzo di Cosma e al figlio Jacopo.
La chiesa era famosa anche per il "Santo Bambino", una scultura in legno del bambino Gesù intagliata nel XV secolo con il legno d'olivo proveniente dal Giardino dei Getsemani e ricoperta di preziosissimi ex-voto. Secondo la credenza popolare era dotata di poteri miracolosi ed i fedeli vi si recavano per chiedere la grazia da un male o da una disgrazia. La statua è stata rubata nel febbraio del 1994 e mai più ritrovata. Oggi al suo posto è presente una copia, alla quale non mancano nuovi ex voto.
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